Dispersal of ticks and tick-borne pathogensby birds : Dynamics of birds' transport of ticks to Norway

Abstract

Flått (Ixodidae) er viktige sykdomsvektorer for dyr og mennesker. I rike, tempererte land er det de humanmedisinske aspektene som har mest oppmerksomhet, men i tropiske og subtropiske land har flåttbårne sykdommer enorme økonomske konsekvenser for husdyrholdet. Skogflåttencefalitt er en ny sykdom i Norge, og incidensen av både Lyme borreliose og skogflåttencefalitt har økt i Nordeuropa i løpet av de siste tiårene. Flått lever av å suge blod fra virveldyr. De har svært begrenset evne til å forflytte seg selv, og er avhengige av sine verter for å kunne spre seg. Dette er en studie av fuglers evne til å spre flått og flåttbårne sykdommer over lange distanser, og på tvers av geografiske barrierer. Fire fuglestasjoner ble inkludert i studien: Lista, på sydvestkysten av Norge og tre mer østlige kystøyer: Jomfruland, Store Færder og Akerøya. Under vårtrekket fra 2003 til 2005 ble 9768 spurvefugler undersøkt for flått. Av disse hadde 713 fugler til sammen 517 larver og 1440 nymfer av flått. Turdus-artene hadde oftest og mest flått, etterfulgt av rødstrupe og jernspurv, arter som finner mat på bakken. Med unntak av ti nymfer og én larve var alle flåttene Ixodes ricinus. Det var syv nymfer av Hyalomma rufipes og en larve av Dermacentor-art, som må være en ny art for Norge. Prevalens og antall av flått varierte med lokalitet, år og måned. Svarttrost som ble fanget på Lista og Jomfruland, hvor det er mange flått, hadde mer flått enn på de andre lokalitetene, og det tyder på at noen av flåttene var kommet på etter ankomst. En lignende studie som ble gjort på Store Færder og Akeröya i 1965-70 fant flått på 4.2 % av fuglene, mens i denne studien var det 6.9 % på de samme lokalitetene (P<0.001), hvilket tyder på en økning. Det ble funnet Borrelia spp. på 70/513 nymfer (19 B. afzelii, 38 B. garinii, 2 B. turdi og 11 B. valaisiana) og på 14/172 larver (10 B. garinii, 1 B. turdi og 3 B. valaisiana). B. turdi er ny i Europa, men er tidligere funnet på I. turdi, en flåttart som parasitterer fugler i Japan. Flått som ble fanget på Turdus-artene hadde høyere Borrelia-prevalens enn de andre spurvefuglene. Turdus-artene er derfor spesielt viktige. Den høye prevalensen kan både skyldes at fuglene er infisert med Borrelia og at flåttene smitter hverandre ved å spise sammen. Flått som spiser sammen med andre infiserte flått hadde økt sannsynlighet for å være infisert med den samme Borrelia-arten. Flått som var samlet fra fugler Lista hadde mindre Borrelia enn flått fra de mer østlige lokalitetene. Forskjeller i Borrelia­-prevalens i flått fra fugler kan relateres til fuglenes trekkruter. Sera fra 306 friske kuer som gikk på utmarksbeite på 24 gårder langs Agder- og Telemarkskysten ble testet for Babesia divergens med immunfluoresens-antistofftest. Det var ca 50 % positive vest i Vest Agder og øst i Aust Agder og i Telemark, men bare ca 5 % i området mellom. Bovin babesiose er en sykdom i tilbakegang i Norge, men B. divergens blir muligens kontinuerlig gjeninnført av fugler. Ved hjelp av 17 mikrosatellitter fra I. ricinus ble Mendels lover brukt til å vise at kull av flått hadde mer enn én far, noe som vil gi en større genetisk variasjon i avkommet enn om det bare hadde vært én. Dette vil kunne gjøre kolonisering av et nytt område lettere med bare en eller noen få fullspiste flåtthunner, innført av for eksempel fugler. Det er vanskelig å bevise at fugler har forårsaket innføring av nye flåttarter eller flåttbårne sykdommer noe sted, men denne studien viser at de er fullt i stand til å gjøre det, og det er vanskelig å finne noen annen mulig forklaring på at skogflåttencefalitt er blitt innført i Norge.

Hard ticks (Ixodidae) are important disease vectors for humans and animals. In rich and temperate countries, human medicinal aspects are of the most concern to the public, while tick-borne diseases in livestock have immense economic consequences in tropical and subtropical countries. Tick-borne encephalitis is an emerging disease in Norway, and the prevalence of Lyme borreliosis and tick-borne encephalitis has increased in several northern European countries. Ticks feed on the blood from vertebrate hosts. They have a very limited mobility and are dependent on their hosts for dispersal. This study examines birds' capacity for spreading ticks and tick-borne diseases across long distances and geographical barriers. Four bird observatories were used in the study, including Lista, on the southwestern coast of Norway, and three more eastern coastal islands: Jomfruland, Store Færder and Akeröya. During the spring migrations of 2003 to 2005, 9,768 passerine birds from the four bird observatories were examined for ticks. From these birds, 713 carried a total of 517 larvae and 1,440 nymphs. The highest prevalence of tick infestation was observed in the Turdus species and other ground-feeding birds, e.g., the robin (Erithacus rubecula) and dunnock (Prunella modularis). With the exception of 10 nymphs and 1 larva, the predominant tick species was Ixodes ricinus. Seven nymphs of Hyalomma rufipes and 1 larva of Dermacentor sp. were also found, which must be a new species for Norway. The prevalence of tick infestation and the number of ticks per bird varied with location, year and month. Blackbirds (Turdus merula) caught at Lista and Jomfruland, which are localities with many ticks, had more ticks than those from locations with few or no ticks, suggesting local tick recruitment. A similar study in 1965–1970 at Akeröya and Store Færder found ticks on 4.2% of the birds, while this study found infestation of 6.9% at the same localities (P<0.001), suggesting an increase in infestations. Borrelia spp. was found in 70/513 nymphs (19 B. afzelii, 38 B. garinii, 2 B. turdi and 11 B. valaisiana) and in 14/172 larvae (10 B. garinii, 1 B. turdi and 3 B. valaisiana). B. turdi is new to Europe, but was previously found in I. turdi, a tick species that is a parasite to birds in Japan. Ticks collected from birds of the Turdus spp. had a higher prevalence of Borrelia spp. than ticks from the other passerine genera. Therefore, the Turdus spp. is particularly important. The high prevalence of Borrelia may be related to Borrelia infection of the birds and transmission of Borrelia through co-feeding. Ticks that were co-fed with a Borrelia-infected tick had an increased probability of being infected with the same Borrelia species. Ticks collected on birds from Lista were less likely to have Borrelia than ticks found on birds from the more eastern localities. The prevalence of the different Borrelia species in ticks collected from migratory birds may be related to migration routes. Sera from 306 healthy pastured cows from 24 farms along the southern Norwegian coast were tested for Babesia divergens by an immunofluorescence antibody test. This test showed a frequency of around 50% positive in the western part of the coast of West Agder and in the eastern part of East Agder and Telemark, while approximately 5% positive was found in the coastal area between these locations. Bovine babesiosis is a declining disease in Norway, which could be continuously reintroduced by birds. By using 17 microsatellites of I. ricinus, Mendelian laws were used to show that broods of tick larvae had more than one father, which would give the offspring a higher genetic diversity than if there were only one father. This could facilitate the colonisation of a new locality if engorged female ticks were brought to new locations by birds. Even though it is difficult to prove that birds are responsible for new tick species and tick-borne pathogens in new areas, the findings of this study suggest that birds are capable of introducing these ticks, and it is difficult to find an alternative explanation for the emergence of tick-borne encephalitis in Norway.